En este ejercicio clínico se presenta un caso que es discutido por un médico internista al que se le van proporcionando datos de la historia clínica en forma secuencial, y este analiza el cuadro a la luz de los nuevos elementos, de una manera análoga al proceso diagnóstico en la práctica real de la medicina
Un hombre de 79 años fue enviado a un hospital por una pérdida de 18 kg de peso en los últimos 6 meses. Siete meses antes de la internación había presenciado el incendio de su casa, y a partir de ese momento, desarrolló insomnio, anorexia y anhedonia. Un mes antes de la internación comenzó con dolor abdominal difuso, episódico, sordo, sin irradiación ni relación con la posición ni con la ingesta. No mejoró con el uso de inhibidores de bomba de protones. El paciente presentaba varias deposiciones acuosas amarillentas por día. Dijo no haber tenido melena, fiebre, escalofríos, sudoración nocturna, o disfagia.
El aspecto más importante en este caso es la pérdida involuntaria de peso, y la intensidad de esta pérdida debe ser cuantificada y verificada. Un cuadro depresivo es lógico después de un incendio en su vivienda, y es un factor no muy tenido en cuenta como causa de pérdida de peso. La presencia de dolor abdominal nos conduce a consideraciones adicionales, particularmente si el dolor, como en este caso se asocia a cambios de los hábitos intestinales. No sabemos si este paciente consume alcohol, que puede ser causa de pancreatitis recurrente y malabsorción. El dolor abdominal debe despertarnos también la sospecha de una neoplasia abdominal, particularmente de páncreas o de colon.
El paciente negó repetidamente estar deprimido y expresó deseos de volver a su estado de salud habitual. Dijo tener buen apetito pero que no podía mantener su peso habitual de 64 kg . Los estudios que se le habían realizado previamente a la consulta al hospital revelaban leucocitosis (31.000/mm3) e infección del tracto urinario que fue tratada con levofloxacina.
Una esófago-gastro-duodenoscopía reveló múltiples ulceraciones gástricas, hernia hiatal y esofagitis. No se detectó cáncer en la biopsia. Una colonoscopía llevada a cabo con una preparación subóptima mostró divertículos en hemicolon izquierdo. Posteriormente fue derivado a un hospital para completar la evaluación.
El paciente tiene una combinación inusual de leucocitosis marcada y úlceras gástricas. Las úlceras gástricas, tanto sean benignas como malignas, pueden asociarse a pérdida de peso. La úlcera duodenal clásicamente puede resultar en una ganancia de peso, dado que la mayoría de ellas producen hipersecreción ácida y dolor que se alivia con la ingesta de alimentos. La biopsia negativa no descarta completamente cáncer y debiera ser revisada. La leucocitosis es sorprendente, y es exagerada para un paciente con infección urinaria, a menos que se asocie a sepsis o absceso perinéfrico. Un dolor abdominal causado por pielonefritis ha sido no pocas veces causa de intervenciones quirúrgicas innecesarias por errores diagnósticos. Una rara condición, la gastritis flemonosa, es una especie de celulitis gástrica, con interrupción de la mucosa gástrica que ocurre en pacientes muy desnutridos. La flora entérica entra al medio gástrico, lo que da por resultado un engrosamiento no distensible del estómago con severa repercusión general. La depresión en si misma puede causar anorexia, úlceras relacionadas con stress, y gastritis bacteriana subsecuente, pero esta secuencia es extremadamente improbable.
El paciente tenía antecedentes de enfermedad pulmonar obstructiva crónica, enfermedad ulcerosa péptica, micosis fungoide, y enfermedad vascular periférica. Refirió que nunca había tenido episodios de pancreatitis. Había sido sometido a by-pass aorto-bifemoral y endarterectomía carotídea izquierda hacía unos años. Había trabajado en una curtiembre pero no refería contacto con solventes tóxicos. Había sido fumador (50 pack-year), fumaba actualmente, y no consumía alcohol. Sus medicamentos incluian lansoprazol, suplementos dietarios y levofloxacina.
Estos últimos datos agregan complejidad a la historia. La hipoxemia resultante de la enfermedad pulmonar obstructiva crónica se asocia a mayor incidencia de enfermedad ulcerosa péptica. Debiera llevarse a cabo en este paciente un test para la detección de Helicobacter pylori. Debe interrogarse puntualmente acerca del uso de drogas antiinflamatorias no esteroideas dado que muchos pacientes lo hacen sin conocimiento de su médico. La micosis fungoide es un linfoma de células T, y debe realizarse una correcta estadificación del proceso antes de especular sobre la posibilidad de compromiso visceral por dicho proceso. Una muy promisoria pista diagnóstica es la enfermedad vascular periférica. El paciente es un fumador, y claramente tiene aterosclerosis aórtica, lo cual en este contexto es sugestivo de otro trastorno muy a menudo pasado por alto que es la isquemia mesentérica crónica. Este cuadro es causa de pérdida de peso en los pacientes que lo padecen. La ausencia del típico dolor o disconfort posprandial no es rara. Estos pacientes con isquemia mesentérica “aprenden” a evitar los alimentos debido a estos producen dolor, pero no son concientes de que esa es la causa de su anorexia. Sería importante saber el estado vascular en el examen físico en los distintos territorios. Como paso siguiente yo buscaría la presencia de cáncer. Con este grado o intensidad de pérdida de peso, la causa de la misma es usualmente obvia en la primera consulta. Otra causa común de pérdida de peso es el hipertiroidismo, en cuyo caso debiera ser clínicamente evidente.
El paciente estaba marcadamente caquéctico. Su temperatura era de 36ºC , la presión arterial de 116/68 mmHg, la frecuencia cardíaca era de 81 por minuto, la frecuencia respiratoria era de 16 por minuto, y la saturación de oxígeno era de 96 por ciento mientras estaba respirando aire ambiente. Su peso era de 46 kg y su altura de 1,67 metros . No estaba ictérico; la orofaringe estaba bien. No había rigidez de nuca, no había soplos en el cuello, y tampoco adenopatías. Tenía una cicatriz de la endarterectomía que había curado bien. El examen cardiovascular era normal. El abdomen excavado, con ruidos intestinales normales, sin organomegalias ni dolor a la palpación. El tacto rectal mostró materia fecal guayaco-positiva, y una próstata agrandada y lisa. No había edema periférico, y los pulsos distales eran débiles pero estaban presentes, y tenía una cicatriz en la región inguinal derecha. El examen neurológico era normal. Los estudios de laboratorio revelaban un recuento de glóbulos blancos de 31.000 por mm3 con 87 por ciento de neutrófilos, un recuento plaquetario de 647.000 por mm3, y un hematocrito de 42 por ciento. Los electrolitos, los tests de función hepática, y la amilasa y los estudios de coagulación eran normales. La concentración de albúmina sérica era de 3,4 gr/dl. El análisis de orina mostraba 25 a 50 glóbulos blancos por campo en el gran aumento. Una Rx de tórax reveló pulmones hiperinsuflados con un nódulo nuevo, de 1 cm en el lóbulo inferior izquierdo.
Este paciente tiene una pérdida extraordinaria de un 30 por ciento de su peso corporal. No es común que un paciente con cáncer y esta impresionante pérdida de peso, no tenga evidencias de cáncer en el examen físico. Una excepción es sin embargo el cáncer de páncreas. La trombocitosis es interesante; una revisión de casos no seleccionados sugiere que el cáncer visceral es la causa más común. La infección crónica, la artritis reumatoidea, y la deficiencia de hierro deben ser también consideradas. La marcada leucocitosis sin fiebre me es difícil de interpretar. La isquemia intestinal crónica se transforma en este momento y hasta tener nuevos elementos, en el diagnóstico más probable. Además, los pacientes con EPOC severo o insuficiencia cardíaca terminal pueden tener caquexia, aunque en tales casos la pérdida de peso ocurre en un período de años y no de meses.
Cuál es el paso siguiente? Creo que lo más apropiado sería en este momento obtener imágenes del abdomen, que pueden poner de manifiesto causas hasta este momento ocultas de pérdida de peso. Un absceso periapendicular o peridiverticular podrían explicar los hallazgos hematológicos de este paciente junto a pérdida de peso. Yo también consideraría repetir las endoscopías digestivas alta y baja en búsqueda de cáncer, particularmente en estómago, donde el estudio previo resultó en hallazgos inespecíficos.
El paciente fue tratado con levofloxacina por presunta prostatitis y fueron solicitados nuevos tests de laboratorio en suero. Esos tests revelaron LDH de 157 U/L, TSH 0,57 µU/ml, una eritrosedimentación de 15 mm por hora, una concentración de PSA de 2,4 ng/ml, y una concentración de gastrina de 172 pg/ml (normal de 95 a 140). Los estudios de materia fecal fueron negativos para bacterias, huevos, parásitos y grasa. Los tests para anticuerpos IgA anti-gliadina y anti-endomisio fueron negativos, así como también fue negativa la serología para VIH; la electroforesis en suero y orina fue normal, y el test cutáneo con derivado proteico purificado (PPD) fue negativo. Una revisión de la biopsia gástrica no mostró evidencias de Helicobacter pylori. Un recuento de calorías ingeridas en tres días reveló una ingesta total de 1000 kcal. Una revisión del frotis de sangre periférica indicó la presencia de un proceso reactivo. La TC de pulmón mostró un enfisema difuso severo y múltiples nódulos dispersos, el más grande de los cuales estaba localizado en el lóbulo inferior izquierdo. Y medía 1,8 por 1,5 cm . La TC de abdomen demostró una posible obstrucción de la salida gástrica, asas de intestino delgado levemente dilatadas, y una vejiga distendida.
Aunque los nódulos pulmonares no pueden ser pasados por alto, no creo que puedan explicar tan importante pérdida de peso. El nivel de gastrina no es tan alto como se esperaría en una neoplasia productora de gastrina, y probablemente refleje el uso de inhibidores de bomba. Más aún, los niveles de producción de ácido están típicamente normales o disminuidos en pacientes que tienen úlcera gástrica benigna, a diferencia de los pacientes con úlcera duodenal. Dado la posible obstrucción de la salida gástrica, ciertamente se requiere una nueva endoscopía. La reevaluación de la TC abdominal puede revelar calcificación de las arterias viscerales, sugiriendo la presencia de isquemia.
El equipo médico tratante consideró que los nódulos pulmonares eran compatibles con procesos inflamatorios previos que no impresionaban como malignos. En este punto ellos estaban más preocupados por una neoplasia gástrica. Se repitió la endoscopía que mostró mucosa gástrica anormal con múltiples ulceraciones de aspecto maligno. (Figura 1).
Imagen endoscópica mostrando mucosa gástrica marcadamente anormal con múltiples ulceraciones de aspecto maligno.
Figura 2.
Biopsia gástrica (PAS X 400), que revela erosiones con inflamación aguda focal y cambios reactivos pero no células malignas.
La ausencia de engrosamiento de la pared gátrica y las repetidamente negativas biopsias descartan gastritis flemonosa y la variante linitis plástica del adenocarcinoma gástrico. De nuevo digo, que yo revisaría las imágenes para buscar lesiones calcificadas en la circulación abdominal. También revisaría la histología con un patólogo, para evaluar la posibilidad de linfoma gástrico, aunque esta condición habitualmente cursa con engrosamiento de la pared gástrica. A menos que la enfermedad pulmonar del paciente sea severa, no puede explicar la pérdida de peso. Mi preocupación sigue siendo la isquemia, aún aunque la isquemia gástrica es muy rara dado la riqueza de la irrigación del estómago. La pérdida de peso puede ser atribuida a disminución del flujo sanguíneo en territorio de la mesentérica superior. La ingestión de alimentos debe ser observada para ver si la misma es causa de dolor.
Cuál es el Diagnóstico?
En la revisión de las biopsias gástricas, pocas áreas de erosión y atrofia en la lámina propia fueron vistas, acompañadas por cambios epiteliales regenerativos. Esos hallazgos sutiles sugirieron gastritis de tipo contacto focal, o posiblemente enfermedad de pequeños vasos, y se recomendó que se correlacionara con la clínica. Un nuevo interrogatorio se llevó a cabo, reportando el paciente que el dolor era post-prandial e indicaba la localización del dolor apretando su puño sobre el epigastrio (un equivalente abdominal del signo de Levine). Dado que la primera colonoscopía había sido subóptima, el equipo médico la repitió con una preparación más adecuada para evaluar signos de colitis isquémica o fibrosis. El gastroenterólogo consultado sin embargo, consideró que la isquemia intestinal era demasiado improbable como para repetir la colonoscopía. Fue consultado un cirujano vascular quien tampoco consideró necesaria nuevas evaluaciones. Dado la calcificación vascular extensa, la interpretación de las imágenes de la TC y de la RMN se consideró que iba a ser difícil, por lo que se llevó a cabo una angiografía intestinal tradicional. Este estudio mostró una ausencia de flujo a través del tronco celíaco, estenosis muy significativa en la mesentérica superior, y flujo por la mesentérica inferior sólo a través de colaterales.
Estos hallazgos son excepcionales. Debemos considerar seriamente una causa isquémica de todo el cuadro clínico dado los hallazgos en la arteriografía. El paciente está sobreviviendo en base a una minúscula porción de la circulación intestinal normal, y cualquier condición que produzca depleción de volumen puede ser devastadora. Existe un enorme riesgo de infarto en territorio de la mesentérica superior por la ausencia de circulación colateral permeable. Debe considerarse la reconstrucción de la arteria mesentérica superior que es una intervención que se ha practicado antes en pacientes de estas características.
Después de evaluar los hallazgos arteriográficos, los cirujanos vasculares consideraron que la isquemia gástrica era la causa probable de esta condición. Los riesgos y beneficios de la revascularización se discutieron extensamente entre los clínicos, los cirujanos y el paciente, quien eligió someterse a reparación del tronco celíaco y la mesentérica superior por by-pass anterógrado. Toleró bien la cirugía y fue dado de alta a su casa. Seis meses má tarde, el paciente había vuelto a su peso habitual, se alimentaba con una dieta normal y había vuelto a su hobby que era la pesca con mosca.
Este caso es un excelente ejemplo de una manifestación rara de un trastorno extremadamente común, la enfermedad isquémica aterosclerótica. La gastritis isquémica se diagnostica raramente, pero creo que no existe otra explicación. Ciertamente la recuperación del peso por parte del paciente y la mejoría del estado general después de la revascularización, son sugestivos de esta tan inusual combinación de hallazgos clínicos y endoscópicos.
Comentario.
Los clínicos no tienen dificultades en diagnosticar las enfermedades comunes. En el caso de una importante pérdida de peso no intencional, deben considerarse varias condiciones: cáncer, enfermedades que cursan con síndrome de malabsorción, enfermedades psiquiátricas, diabetes, hipertiroidismo, tuberculosis, y enfermedad por VIH. (1) En este caso, los clínicos descartaron estas condiciones inicialmente en base a la historia clínica, examen físico y tests de laboratorio.
Las enfermedades poco comunes requieren un mucho mayor índice de sospecha, especialmente cuando el diagnóstico es difícil de establecer. Aunque vista muy infrecuentemente, la isquemia intestinal se presenta usualmente con dolor abdominal posprandial y pérdida de peso. La aterosclerosis del tronco celíaco, la mesentérica superior y la mesentérica inferior da cuenta de la mayoría de los casos, aunque otras condiciones, incluyendo vasculitis, displasia fibromuscular, injuria por radiación, y malformaciones vasculares han estado implicadas. (2) Aún si la isquemia mesentérica crónica es sospechada, los síntomas asociados a esta condición pueden ser atribuidos a otros trastornos tales como cáncer o pancreatitis crónica.
La TC y la RMN pueden identificar cambios ateroscleróticos y vasos colaterales sugestivos de isquemia intestinal crónica, y esas técnicas de imágenes se asocian con menos complicaciones que la angiografía tradicional. Con la angio-TC standard, la sensibilidad para isquemia es de 64 a 82 por ciento; sin embargo, las nuevas técnicas multislice pueden aumentar considerablemente la sensibilidad de detección. (3,4,5,6) La sensibilidad y especificidad de la angio-RMN se estiman en 100 y 95 por ciento respectivamente. (7) La calcificación extensa puede causar artefactos, y puede limitar la utilidad de estos métodos, como pasó en este caso. Otras técnicas no invasivas, tales como eco Doppler duplex y tonometría. (2,8) Los hallazgos radiográficos solos no establecen el diagnóstico de isquemia. La autopsia y los estudios radiográficos han revelado la presencia de enfermedad severa de tres vasos en personas asintomáticas durante la vida. (2) Para el diagnóstico definitivo se requiere la respuesta con la revascularización. (9)
Aunque este paciente tuvo síntomas de isquemia intestinal crónica, la presencia de lesiones gástricas desviaron a los médicos de la consideración de esta posibilidad. El estómago tiene una profusa y abundante vascularización, mucho más que el intestino, recibiendo sangre primariamente a través del tronco celíaco y de su extensa red de circulación colateral. (2) La isquemia gástrica es por lo tanto mucho menos probable que la isquemia intestinal, y es raramente sospechada. Este, y otros casos de la literatura sugieren que es más común de lo que generalmente se piensa. (10,11,12,13)
El diagnóstico diferencial de lesiones ulcerosas gástricas múltiples es acotada e incluye el linfoma, el síndrome de Zollinger-Ellison, la gastritis de contacto, y la linitis plástica, así como la isquemia. El hecho de que esta lista de condiciones sea tan corta hace sospechar que la isquemia debiera haber sido considerada antes. Dado la caquexia del paciente y la leucocitosis, sin embargo, los médicos enfocaron en una neoplasia como más probable diagnóstico. Más aún, los otros diagnósticos no fueron sugeridos en los reportes de la biopsia inicial. Sólo cuando los clínicos revisaron personalmente los slides con el patólogo, se mencionó la posibilidad de isquemia. Una revisión de la información primaria ya examinada antes, puede ser vital en el diagnóstico.
Más aún, revisando la historia, y reexaminando físcamente al paciente se puede a veces clarificar un cuadro clínico hasta ese momento incierto. Aunque el paciente negó inicialmente la relación entre los alimentos y el dolor, finalmente admitió algún malestar cuando fue interrogado más exhaustivamente. Como sugirió el médico que discutió el caso, él pudo haber tenido anorexia durante tanto tiempo que puede haber olvidado la causa inicial. Más aún, la probabilidad de isquemia gastrointestinal estaba apoyada por su edad, sus antecedentes vasculares, y el signo de Levine encontrado en el examen.
Dado que la isquemia gástrica es tan infrecuente, muchos de los consultados dudaron inicialmente, y no creyeron que fueren necesarios tests adicionales dado los riesgos inherentes a los mismos. Aunque el riesgo operativo era alto, (14) el cirujano vascular creyó que la probabilidad del diagnóstico y los beneficios de una intervención sobrepasaban los riesgos asociados a la revascularización. Sin tal intervención, parecía probable que el paciente muriera como consecuencia de complicaciones de la desnutrición, o de isquemia intestinal en corto plazo. Afortunadamente para este paciente este gut feeling fue corregido y se produjo un resultado gratificante.
Conclusiones del Caso.
El umbral de sospecha que en general tenemos del dolor isquémico abdominal es mucho mayor que el del dolor isquémico de origen coronario, y esos es porque estamos más familiarizados con la isquemia miocárdica que con la de origen abdominal. William Heberden, un médico Inglés que vivió entre 1710 y 1801 hizo la clásica descripción del dolor anginoso de origen isquémico cardíaco explicitándolo como: “un diconfort en el pecho precipitado al caminar y aliviado rápidamente con el reposo”. Ortner describió la clásica angina abdominal, claudicatio intermittens abdominalis o dysbasia intestinalis, caracterizado por dolor epigástrico o centroabdominal, generalmente de gran intensidad, que se produce entre 10 a 15 minutos y hasta 1 hora después de comer. Hoy se lo llama síndrome de Ortner II, ya que el nombre de síndrome de Ortner se reserva para la descripción que el mismo Ortner hizo en la parálisis recurrencial debida a compresión del nervio laríngeo recurrente por estructuras cardíacas, clasicamente una aurícula izquierda agrandada como consecuencia de estenosis mitral reumática.
El interrogatorio y la observación de los gestos del paciente en un intento por describir sus síntomas, hacen de estas herramientas semiológicas, fuertes orientadores diagnósticos. En este caso, el paciente cuando fue reinterrogado explicó sus síntomas llevando su puño cerrado a la región del epigastrio. Samuel A Levine, un cardiólogo Americano (1891-1966) describió este signo en la isquemia miocárdica, cuando el paciente apoya su puño en la región precordial. El idioma de los gestos, y su utilidad han sido considerados en un número de “The American Journal of Medicine” de enero de 2007 (The Utility of Gestures in Patients with Chest Discomfort), a propósito del dolor precordial, y haciendo foco en la discriminación del dolor isquémico del que no lo es. En el artículo, los autores se proponen determinar la etiología del dolor precordial basándose en ciertos gestos del paciente. Para ello llevaron a cabo un estudio observacional prospectivo en 202 pacientes con color precordial. Tuvieron en cuenta si estaba presente alguno de los cuatro siguientes gestos (Figura): 1) signo de Levine (apretando el puño sobre el pecho), 2) signo de la palma (la palma de la mano apoyada sobre el pecho, 3) signo del brazo (tocarse el brazo izquierdo), y como indicador de disconfort no-isquémico el signo del punto (apuntar con un dedo el sitio del dolor).
Figura.
A (signo de Levine). B (signo de la palma). C (signo del brazo). D (signo del punto)
La especificidad para isquemia de los signos de Levine y del signo del brazo es entre 78 y 86%. Lamentablemente, la sensibilidad es entre 11 y 16% para ambos. La especificidad del signo del punto para dolor no-isquémico en cambio, fue de 98%. Esto habla de herramientas diagnósticas muy poderosas cuando están presentes. Si bien estos signos fueron descriptos para isquemia miocárdica, el signo de Levine y el de la palma son aceptadamente extrapolables a la isquemia abdominal.
La rica vascularización a través de ramas y posteriores anastomosis que nacen en el tronco celíaco (Figura), hacen que el estómago sea un órgano menos propenso a sufrir isquemia que el resto del tubo digestivo.
Figura. Vascularización del estómago.
Pero además del dolor, este paciente de 79 años, presentó un elemento que ayuda enormemente a estrechar la lista de diagnósticos diferenciales, y que es la pérdida no intencionada de peso. Esta pérdida de 18 kg en los últimos seis meses, precedió al dolor, que apareció en el último mes. Cuando escuchamos de un paciente, una pérdida tan significativa de peso, debemos hacer un esfuerzo para acreditar debidamente el dato, confirmándolo inclusive con la palabra de familiares.
La aparición de pérdida importante de peso asociado a dolor abdominal en un paciente añoso, hacen que rápidamente se piense en enfermedad neoplásica como explicación unificadora. La pancreatitis crónica, y la enfermedad ulcerosa péptica, sobre todo antes del advenimiento de los inhibidores de bomba de protones, son también explicaciones para esta combinación signo-sintomatológica. Sin embargo, considerando los antecedentes que surgen de la historia clínica, este paciente tenía una probabilidad de pre-test para dolor abdominal isquémico muy alta. Paciente añoso, fumador inveterado de toda la vida y fumador actual, que en el pasado fue sometido a by-pass aorto bifemoral, y tromboendarterctomía carotídea, tenía alta chance de presentar isquemia también en territorio visceral abdominal.
Si bien este paciente no tenía el clásico dolor posprandial de la isquemia abdominal, la intensidad del dolor asociado a la pérdida tan importante de peso una vez descartados las patologías más prevalentes mencionadas antes eran sugestivas de isquemia.
Hay dos datos que quedaron sin mayor explicación de la historia que son el aspecto maligno de las ulceraciones en la endoscopía de estómago, y la leucocitosis con neutrofilia que se repitió en las dos oportunidades que se analizó. La endoscopía fue repetida después de un tiempo mostrando una mucosa gástrica normal por lo que queda sentado el error de interpretación del primer operador. La leucocitosis de 31.000 glóbulos blancos con 87% de neutrófilos, en ausencia de fiebre, e infección demostrada es más difícil de explicar. Sin embargo, la leucocitosis con neutrofilia puede ser explicada por una larga lista de causas. En este paciente el tabaquismo intenso, el proceso inflamatorio crónico como consecuencia de isquemia y extensa ulceración de la mucosa gástrica, el stress ocasionado por el dolor etc, podrían explicar el cuadro al menos en parte. Otra posibilidad agregada puede ser la del ateroembolismo o embolismo de cristales de colesterol a nivel del estómago. La profunda calcificación aterosclerótica del tronco celíaco podría haber sido una fuente de liberación de cristales de colesterol hacia territorios vasculares muy distales, que explican el sufrimiento isquémico, el dolor de comienzo reciente y la anatomía patológica de la pared gástrica que habla de “enfermead de pequeños vasos”.
El clásico dolor isquémico es referido como episodios de dolor abdominal, de carácter sordo, a veces de tipo “calambre”, de localización epigástrica, y que aparece alrededor de una hora después de comer. La severidad está en relación al volumen de la comida así como al contenido graso de la misma. La causa del dolor ha sido atribuida a dos mecanismos, el primero es el disbalance entre el flujo vascular y las demandas metabólicas, y el segundo es el desvío del flujo al estómago, lo cual roba sangre al territorio mesentérico. En el caso de este paciente el mecanismo era seguramente el primero ya que el tronco celíaco muy afectado por enfermedad aterosclerótica obstructiva crítica, sufría rápidamente una incapacidad de responder con aumento de perfusión al estómago. La pérdida de peso se ve en el 80 por ciento de estos pacientes, y ha sido atribuido al desarrollo de aversión por la comida, dado los síntomas que esta provoca. Las náuseas, vómitos y la saciedad temprana, que también suelen estar presentes, contribuyen al adelgazamiento y han sido atribuidas a insuficiencia celíaca. El examen físico en estos pacientes suele dar pocos elementos orientadores aparte del ostensible adelgazamiento, y la presencia de soplos en el abdomen en el 50 por ciento de los casos.
El “gold standard” diagnóstico de isquemia en territorio abdominal es todavía la angiografía convencional. Sin embargo la angio-TC o la angio-RMN pueden ser tests iniciales razonables para descartar o confirmar compromiso vascular, y para además sugerir la mejor vía de acceso para la angiografía (brazo o región inguinal). El eco Doppler ha sido considerada un razonable método de screening para la detección de compromiso severo del tronco celíaco o del territorio mesentérico, con una sensibilidad de más de 90 por ciento en estenosis de más del 50 por ciento. Pero el mayor valor del eco Doppler es su valor predictivo negativo de 99 por ciento, lo que justifica buscar otras etiologías en presencia de este estudio normal. Sin embargo, esta técnica es muy “operador dependiente”, y requiere de mucha experiencia de quien la realiza, depende del hábito corporal del paciente, de la presencia de aire intraabdominal (mala preparación para el estudio), y de las cirugías previas. Hay que tener en cuenta que la presencia de estenosis en la arteria mesentérica sola no establece el diagnóstico ya que hasta 18 por ciento de los pacientes de más de 65 años tienen estenosis significativas del tronco celíaco o de la mesentérica superior sin síntomas.
La angiografía debe realizarse si los resultados de los tests no invasivos son no determinantes, o si los mismos sugieren que el paciente requiere una intervención. Cuando el dolor obedece a isquemia, los hallazgos angiográficos generalmente muestran estenosis significativas en al menos dos vasos importantes (arteria celíaca, mesentérica superior o inferior) con una extensa formación de circulación colateral. Lo que se le pide además a la arteriografía es que determine si el paciente es pasible de revascularización.
Nuevas modalidades diagnósticas que seguramente van a ser implementadas en forma masiva en los próximos años con la mayor disponibilidad de equipos altamente especializados, son la angiografía por RMN con gadolinio tridimensionales (three-dimensional, breath hold, contrast-enhanced magnetic resonance angiography), la tonometría (que usa un catéter intraluminal en el tubo digestivo y que mide el pH intraluminal después de las comidas, ya que la acidosis intramural es un buen indicador de isquemia), y un dispositivo endoscópico que utiliza espectroscopía de luz para realizar oximetría, ya que las anormalmente bajas saturaciones de oxígeno mucoso son indicadoras de isquemia mesentérica crónica.
Por último digamos, que aunque no es el objetivo de este artículo, las opciones terapéuticas ante este tipo de pacientes siguen siendo la cirugía abierta y las angioplastias con colocación de stents. La elección de una u otra técnica depende de la edad del paciente, las comorbilidades, el número y severidad de los vasos estenosados y la accesibilidad a los vasos afectados. En la mayoría se prefiere la angioplastia, reservándose la cirugía para pacientes jóvenes con menor cantidad de condiciones co-mórbidas. Hay descriptas también, técnicas reconstructivas, incluyendo by-pass, endarterectomías, y reimplantes. La elección de uno u otro procedimiento depende del juicio, criterio y experiencia del cirujano.
Fuente
From the Center for Primary Care and Outcomes Research, Stanford University, Stanford, Calif. (J.H.); the Department of Medicine, University of California, San Francisco (N.N.T.); and the Department of Medicine, San Francisco Veterans Affairs Medical Center, San Francisco (J.K., L.T.).
Address reprint requests to Dr. Haberer at the Center for Primary Care and Outcomes Research, Stanford University, 117 Encina Commons, Stanford, CA 94305, or at haberer{at}healthpolicy.stanford.edu .
Referencias
1. Bouras EP, Lange SM, Scolapio JS. Rational approach to patients with unintentional weight loss. Mayo Clin Proc 2001;76:923-929.[ISI][Medline]
2. Brandt LJ, Boley SJ. Intestinal ischemia. In: Feldman M, Friedman LS, Sleisenger MH, eds. Sleisenger & Fordtran's gastrointestinal and liver disease. 7th ed. Vol. 2. Philadelphia: W.B. Saunders, 2002:2321-40.
3. Horton KM, Fishman EK. Multi-detector CT of mesenteric ischemia: can it be done? Radiographics 2001;21:1463-1473. [Abstract/Full Text]
4. Horton KM, Fishman EK. CT angiography of the GI tract. Gastrointest Endosc 2002;55:Suppl:S37-S41.[CrossRef][ISI][Medline]
5. Kim TS, Chung JW, Park JH, Kim SH, Yeon KM, Han MC. Renal artery evaluation: comparison of spiral CT angiography to intra-arterial DSA. J Vasc Interv Radiol 1998;9:553-559.[Abstract]
6. Taourel PG, Deneuville M, Pradel JA, Regent D, Bruel JM. Acute mesenteric ischemia: diagnosis with contrast-enhanced CT. Radiology 1996;199:632-636.[Abstract]
7. Meaney JF, Prince MR, Nostrant TT, Stanley JC. Gadolinium-enhanced MR angiography of visceral arteries in patients with suspected chronic mesenteric ischemia. J Magn Reson Imaging 1997;7:171-176.[Medline]
8. Moawad J, Gewertz BL. Chronic mesenteric ischemia: clinical presentation and diagnosis. Surg Clin North Am 1997;77:357-369.[ISI][Medline]
9. Hojgaard L, Krag E. Chronic ischemic gastritis reversed after revascularization operation. Gastroenterology 1987;92:226-228.[Medline]
10. Babu SC, Shah PM. Celiac territory ischemic syndrome in visceral artery occlusion. Am J Surg 1993;166:227-230.[ISI][Medline]
11. Bakker RC, Brandjes DP, Snel P, Lawson JA, Lindeman J, Batchelor D. Malabsorption syndrome associated with ulceration of the stomach and small bowel caused by chronic intestinal ischemia in a patient with hyperhomocysteinemia. Mayo Clin Proc 1997;72:546-550.[ISI][Medline]
12. Dunphy JE. Abdominal pain of vascular origin. Am J Med Sci 1936;192:109-113.
13. Van Damme H, Jacquet N, Belaiche J, Creemers E, Limet R. Chronic ischaemic gastritis: an unusual form of splanchnic vascular insufficiency. J Cardiovasc Surg (Torino) 1992;33:451-453.[ISI][Medline]
14. McAfee MK, Cherry KJ Jr, Naessens JM, et al. Influence of complete revascularization on chronic mesenteric ischemia. Am J Surg 1992;164:220-224
Estos hallazgos son excepcionales. Debemos considerar seriamente una causa isquémica de todo el cuadro clínico dado los hallazgos en la arteriografía. El paciente está sobreviviendo en base a una minúscula porción de la circulación intestinal normal, y cualquier condición que produzca depleción de volumen puede ser devastadora. Existe un enorme riesgo de infarto en territorio de la mesentérica superior por la ausencia de circulación colateral permeable. Debe considerarse la reconstrucción de la arteria mesentérica superior que es una intervención que se ha practicado antes en pacientes de estas características.
Después de evaluar los hallazgos arteriográficos, los cirujanos vasculares consideraron que la isquemia gástrica era la causa probable de esta condición. Los riesgos y beneficios de la revascularización se discutieron extensamente entre los clínicos, los cirujanos y el paciente, quien eligió someterse a reparación del tronco celíaco y la mesentérica superior por by-pass anterógrado. Toleró bien la cirugía y fue dado de alta a su casa. Seis meses má tarde, el paciente había vuelto a su peso habitual, se alimentaba con una dieta normal y había vuelto a su hobby que era la pesca con mosca.
Este caso es un excelente ejemplo de una manifestación rara de un trastorno extremadamente común, la enfermedad isquémica aterosclerótica. La gastritis isquémica se diagnostica raramente, pero creo que no existe otra explicación. Ciertamente la recuperación del peso por parte del paciente y la mejoría del estado general después de la revascularización, son sugestivos de esta tan inusual combinación de hallazgos clínicos y endoscópicos.
Comentario.
Los clínicos no tienen dificultades en diagnosticar las enfermedades comunes. En el caso de una importante pérdida de peso no intencional, deben considerarse varias condiciones: cáncer, enfermedades que cursan con síndrome de malabsorción, enfermedades psiquiátricas, diabetes, hipertiroidismo, tuberculosis, y enfermedad por VIH. (1) En este caso, los clínicos descartaron estas condiciones inicialmente en base a la historia clínica, examen físico y tests de laboratorio.
Las enfermedades poco comunes requieren un mucho mayor índice de sospecha, especialmente cuando el diagnóstico es difícil de establecer. Aunque vista muy infrecuentemente, la isquemia intestinal se presenta usualmente con dolor abdominal posprandial y pérdida de peso. La aterosclerosis del tronco celíaco, la mesentérica superior y la mesentérica inferior da cuenta de la mayoría de los casos, aunque otras condiciones, incluyendo vasculitis, displasia fibromuscular, injuria por radiación, y malformaciones vasculares han estado implicadas. (2) Aún si la isquemia mesentérica crónica es sospechada, los síntomas asociados a esta condición pueden ser atribuidos a otros trastornos tales como cáncer o pancreatitis crónica.
La TC y la RMN pueden identificar cambios ateroscleróticos y vasos colaterales sugestivos de isquemia intestinal crónica, y esas técnicas de imágenes se asocian con menos complicaciones que la angiografía tradicional. Con la angio-TC standard, la sensibilidad para isquemia es de 64 a 82 por ciento; sin embargo, las nuevas técnicas multislice pueden aumentar considerablemente la sensibilidad de detección. (3,4,5,6) La sensibilidad y especificidad de la angio-RMN se estiman en 100 y 95 por ciento respectivamente. (7) La calcificación extensa puede causar artefactos, y puede limitar la utilidad de estos métodos, como pasó en este caso. Otras técnicas no invasivas, tales como eco Doppler duplex y tonometría. (2,8) Los hallazgos radiográficos solos no establecen el diagnóstico de isquemia. La autopsia y los estudios radiográficos han revelado la presencia de enfermedad severa de tres vasos en personas asintomáticas durante la vida. (2) Para el diagnóstico definitivo se requiere la respuesta con la revascularización. (9)
Aunque este paciente tuvo síntomas de isquemia intestinal crónica, la presencia de lesiones gástricas desviaron a los médicos de la consideración de esta posibilidad. El estómago tiene una profusa y abundante vascularización, mucho más que el intestino, recibiendo sangre primariamente a través del tronco celíaco y de su extensa red de circulación colateral. (2) La isquemia gástrica es por lo tanto mucho menos probable que la isquemia intestinal, y es raramente sospechada. Este, y otros casos de la literatura sugieren que es más común de lo que generalmente se piensa. (10,11,12,13)
El diagnóstico diferencial de lesiones ulcerosas gástricas múltiples es acotada e incluye el linfoma, el síndrome de Zollinger-Ellison, la gastritis de contacto, y la linitis plástica, así como la isquemia. El hecho de que esta lista de condiciones sea tan corta hace sospechar que la isquemia debiera haber sido considerada antes. Dado la caquexia del paciente y la leucocitosis, sin embargo, los médicos enfocaron en una neoplasia como más probable diagnóstico. Más aún, los otros diagnósticos no fueron sugeridos en los reportes de la biopsia inicial. Sólo cuando los clínicos revisaron personalmente los slides con el patólogo, se mencionó la posibilidad de isquemia. Una revisión de la información primaria ya examinada antes, puede ser vital en el diagnóstico.
Más aún, revisando la historia, y reexaminando físcamente al paciente se puede a veces clarificar un cuadro clínico hasta ese momento incierto. Aunque el paciente negó inicialmente la relación entre los alimentos y el dolor, finalmente admitió algún malestar cuando fue interrogado más exhaustivamente. Como sugirió el médico que discutió el caso, él pudo haber tenido anorexia durante tanto tiempo que puede haber olvidado la causa inicial. Más aún, la probabilidad de isquemia gastrointestinal estaba apoyada por su edad, sus antecedentes vasculares, y el signo de Levine encontrado en el examen.
Dado que la isquemia gástrica es tan infrecuente, muchos de los consultados dudaron inicialmente, y no creyeron que fueren necesarios tests adicionales dado los riesgos inherentes a los mismos. Aunque el riesgo operativo era alto, (14) el cirujano vascular creyó que la probabilidad del diagnóstico y los beneficios de una intervención sobrepasaban los riesgos asociados a la revascularización. Sin tal intervención, parecía probable que el paciente muriera como consecuencia de complicaciones de la desnutrición, o de isquemia intestinal en corto plazo. Afortunadamente para este paciente este gut feeling fue corregido y se produjo un resultado gratificante.
Conclusiones del Caso.
El umbral de sospecha que en general tenemos del dolor isquémico abdominal es mucho mayor que el del dolor isquémico de origen coronario, y esos es porque estamos más familiarizados con la isquemia miocárdica que con la de origen abdominal. William Heberden, un médico Inglés que vivió entre 1710 y 1801 hizo la clásica descripción del dolor anginoso de origen isquémico cardíaco explicitándolo como: “un diconfort en el pecho precipitado al caminar y aliviado rápidamente con el reposo”. Ortner describió la clásica angina abdominal, claudicatio intermittens abdominalis o dysbasia intestinalis, caracterizado por dolor epigástrico o centroabdominal, generalmente de gran intensidad, que se produce entre 10 a 15 minutos y hasta 1 hora después de comer. Hoy se lo llama síndrome de Ortner II, ya que el nombre de síndrome de Ortner se reserva para la descripción que el mismo Ortner hizo en la parálisis recurrencial debida a compresión del nervio laríngeo recurrente por estructuras cardíacas, clasicamente una aurícula izquierda agrandada como consecuencia de estenosis mitral reumática.
El interrogatorio y la observación de los gestos del paciente en un intento por describir sus síntomas, hacen de estas herramientas semiológicas, fuertes orientadores diagnósticos. En este caso, el paciente cuando fue reinterrogado explicó sus síntomas llevando su puño cerrado a la región del epigastrio. Samuel A Levine, un cardiólogo Americano (1891-1966) describió este signo en la isquemia miocárdica, cuando el paciente apoya su puño en la región precordial. El idioma de los gestos, y su utilidad han sido considerados en un número de “The American Journal of Medicine” de enero de 2007 (The Utility of Gestures in Patients with Chest Discomfort), a propósito del dolor precordial, y haciendo foco en la discriminación del dolor isquémico del que no lo es. En el artículo, los autores se proponen determinar la etiología del dolor precordial basándose en ciertos gestos del paciente. Para ello llevaron a cabo un estudio observacional prospectivo en 202 pacientes con color precordial. Tuvieron en cuenta si estaba presente alguno de los cuatro siguientes gestos (Figura): 1) signo de Levine (apretando el puño sobre el pecho), 2) signo de la palma (la palma de la mano apoyada sobre el pecho, 3) signo del brazo (tocarse el brazo izquierdo), y como indicador de disconfort no-isquémico el signo del punto (apuntar con un dedo el sitio del dolor).
Figura.
A (signo de Levine). B (signo de la palma). C (signo del brazo). D (signo del punto)
La especificidad para isquemia de los signos de Levine y del signo del brazo es entre 78 y 86%. Lamentablemente, la sensibilidad es entre 11 y 16% para ambos. La especificidad del signo del punto para dolor no-isquémico en cambio, fue de 98%. Esto habla de herramientas diagnósticas muy poderosas cuando están presentes. Si bien estos signos fueron descriptos para isquemia miocárdica, el signo de Levine y el de la palma son aceptadamente extrapolables a la isquemia abdominal.
La rica vascularización a través de ramas y posteriores anastomosis que nacen en el tronco celíaco (Figura), hacen que el estómago sea un órgano menos propenso a sufrir isquemia que el resto del tubo digestivo.
Figura. Vascularización del estómago.
Pero además del dolor, este paciente de 79 años, presentó un elemento que ayuda enormemente a estrechar la lista de diagnósticos diferenciales, y que es la pérdida no intencionada de peso. Esta pérdida de 18 kg en los últimos seis meses, precedió al dolor, que apareció en el último mes. Cuando escuchamos de un paciente, una pérdida tan significativa de peso, debemos hacer un esfuerzo para acreditar debidamente el dato, confirmándolo inclusive con la palabra de familiares.
La aparición de pérdida importante de peso asociado a dolor abdominal en un paciente añoso, hacen que rápidamente se piense en enfermedad neoplásica como explicación unificadora. La pancreatitis crónica, y la enfermedad ulcerosa péptica, sobre todo antes del advenimiento de los inhibidores de bomba de protones, son también explicaciones para esta combinación signo-sintomatológica. Sin embargo, considerando los antecedentes que surgen de la historia clínica, este paciente tenía una probabilidad de pre-test para dolor abdominal isquémico muy alta. Paciente añoso, fumador inveterado de toda la vida y fumador actual, que en el pasado fue sometido a by-pass aorto bifemoral, y tromboendarterctomía carotídea, tenía alta chance de presentar isquemia también en territorio visceral abdominal.
Si bien este paciente no tenía el clásico dolor posprandial de la isquemia abdominal, la intensidad del dolor asociado a la pérdida tan importante de peso una vez descartados las patologías más prevalentes mencionadas antes eran sugestivas de isquemia.
Hay dos datos que quedaron sin mayor explicación de la historia que son el aspecto maligno de las ulceraciones en la endoscopía de estómago, y la leucocitosis con neutrofilia que se repitió en las dos oportunidades que se analizó. La endoscopía fue repetida después de un tiempo mostrando una mucosa gástrica normal por lo que queda sentado el error de interpretación del primer operador. La leucocitosis de 31.000 glóbulos blancos con 87% de neutrófilos, en ausencia de fiebre, e infección demostrada es más difícil de explicar. Sin embargo, la leucocitosis con neutrofilia puede ser explicada por una larga lista de causas. En este paciente el tabaquismo intenso, el proceso inflamatorio crónico como consecuencia de isquemia y extensa ulceración de la mucosa gástrica, el stress ocasionado por el dolor etc, podrían explicar el cuadro al menos en parte. Otra posibilidad agregada puede ser la del ateroembolismo o embolismo de cristales de colesterol a nivel del estómago. La profunda calcificación aterosclerótica del tronco celíaco podría haber sido una fuente de liberación de cristales de colesterol hacia territorios vasculares muy distales, que explican el sufrimiento isquémico, el dolor de comienzo reciente y la anatomía patológica de la pared gástrica que habla de “enfermead de pequeños vasos”.
El clásico dolor isquémico es referido como episodios de dolor abdominal, de carácter sordo, a veces de tipo “calambre”, de localización epigástrica, y que aparece alrededor de una hora después de comer. La severidad está en relación al volumen de la comida así como al contenido graso de la misma. La causa del dolor ha sido atribuida a dos mecanismos, el primero es el disbalance entre el flujo vascular y las demandas metabólicas, y el segundo es el desvío del flujo al estómago, lo cual roba sangre al territorio mesentérico. En el caso de este paciente el mecanismo era seguramente el primero ya que el tronco celíaco muy afectado por enfermedad aterosclerótica obstructiva crítica, sufría rápidamente una incapacidad de responder con aumento de perfusión al estómago. La pérdida de peso se ve en el 80 por ciento de estos pacientes, y ha sido atribuido al desarrollo de aversión por la comida, dado los síntomas que esta provoca. Las náuseas, vómitos y la saciedad temprana, que también suelen estar presentes, contribuyen al adelgazamiento y han sido atribuidas a insuficiencia celíaca. El examen físico en estos pacientes suele dar pocos elementos orientadores aparte del ostensible adelgazamiento, y la presencia de soplos en el abdomen en el 50 por ciento de los casos.
El “gold standard” diagnóstico de isquemia en territorio abdominal es todavía la angiografía convencional. Sin embargo la angio-TC o la angio-RMN pueden ser tests iniciales razonables para descartar o confirmar compromiso vascular, y para además sugerir la mejor vía de acceso para la angiografía (brazo o región inguinal). El eco Doppler ha sido considerada un razonable método de screening para la detección de compromiso severo del tronco celíaco o del territorio mesentérico, con una sensibilidad de más de 90 por ciento en estenosis de más del 50 por ciento. Pero el mayor valor del eco Doppler es su valor predictivo negativo de 99 por ciento, lo que justifica buscar otras etiologías en presencia de este estudio normal. Sin embargo, esta técnica es muy “operador dependiente”, y requiere de mucha experiencia de quien la realiza, depende del hábito corporal del paciente, de la presencia de aire intraabdominal (mala preparación para el estudio), y de las cirugías previas. Hay que tener en cuenta que la presencia de estenosis en la arteria mesentérica sola no establece el diagnóstico ya que hasta 18 por ciento de los pacientes de más de 65 años tienen estenosis significativas del tronco celíaco o de la mesentérica superior sin síntomas.
La angiografía debe realizarse si los resultados de los tests no invasivos son no determinantes, o si los mismos sugieren que el paciente requiere una intervención. Cuando el dolor obedece a isquemia, los hallazgos angiográficos generalmente muestran estenosis significativas en al menos dos vasos importantes (arteria celíaca, mesentérica superior o inferior) con una extensa formación de circulación colateral. Lo que se le pide además a la arteriografía es que determine si el paciente es pasible de revascularización.
Nuevas modalidades diagnósticas que seguramente van a ser implementadas en forma masiva en los próximos años con la mayor disponibilidad de equipos altamente especializados, son la angiografía por RMN con gadolinio tridimensionales (three-dimensional, breath hold, contrast-enhanced magnetic resonance angiography), la tonometría (que usa un catéter intraluminal en el tubo digestivo y que mide el pH intraluminal después de las comidas, ya que la acidosis intramural es un buen indicador de isquemia), y un dispositivo endoscópico que utiliza espectroscopía de luz para realizar oximetría, ya que las anormalmente bajas saturaciones de oxígeno mucoso son indicadoras de isquemia mesentérica crónica.
Por último digamos, que aunque no es el objetivo de este artículo, las opciones terapéuticas ante este tipo de pacientes siguen siendo la cirugía abierta y las angioplastias con colocación de stents. La elección de una u otra técnica depende de la edad del paciente, las comorbilidades, el número y severidad de los vasos estenosados y la accesibilidad a los vasos afectados. En la mayoría se prefiere la angioplastia, reservándose la cirugía para pacientes jóvenes con menor cantidad de condiciones co-mórbidas. Hay descriptas también, técnicas reconstructivas, incluyendo by-pass, endarterectomías, y reimplantes. La elección de uno u otro procedimiento depende del juicio, criterio y experiencia del cirujano.
Fuente
From the Center for Primary Care and Outcomes Research, Stanford University, Stanford, Calif. (J.H.); the Department of Medicine, University of California, San Francisco (N.N.T.); and the Department of Medicine, San Francisco Veterans Affairs Medical Center, San Francisco (J.K., L.T.).
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Referencias
1. Bouras EP, Lange SM, Scolapio JS. Rational approach to patients with unintentional weight loss. Mayo Clin Proc 2001;76:923-929.[ISI][Medline]
2. Brandt LJ, Boley SJ. Intestinal ischemia. In: Feldman M, Friedman LS, Sleisenger MH, eds. Sleisenger & Fordtran's gastrointestinal and liver disease. 7th ed. Vol. 2. Philadelphia: W.B. Saunders, 2002:2321-40.
3. Horton KM, Fishman EK. Multi-detector CT of mesenteric ischemia: can it be done? Radiographics 2001;21:1463-1473. [Abstract/Full Text]
4. Horton KM, Fishman EK. CT angiography of the GI tract. Gastrointest Endosc 2002;55:Suppl:S37-S41.[CrossRef][ISI][Medline]
5. Kim TS, Chung JW, Park JH, Kim SH, Yeon KM, Han MC. Renal artery evaluation: comparison of spiral CT angiography to intra-arterial DSA. J Vasc Interv Radiol 1998;9:553-559.[Abstract]
6. Taourel PG, Deneuville M, Pradel JA, Regent D, Bruel JM. Acute mesenteric ischemia: diagnosis with contrast-enhanced CT. Radiology 1996;199:632-636.[Abstract]
7. Meaney JF, Prince MR, Nostrant TT, Stanley JC. Gadolinium-enhanced MR angiography of visceral arteries in patients with suspected chronic mesenteric ischemia. J Magn Reson Imaging 1997;7:171-176.[Medline]
8. Moawad J, Gewertz BL. Chronic mesenteric ischemia: clinical presentation and diagnosis. Surg Clin North Am 1997;77:357-369.[ISI][Medline]
9. Hojgaard L, Krag E. Chronic ischemic gastritis reversed after revascularization operation. Gastroenterology 1987;92:226-228.[Medline]
10. Babu SC, Shah PM. Celiac territory ischemic syndrome in visceral artery occlusion. Am J Surg 1993;166:227-230.[ISI][Medline]
11. Bakker RC, Brandjes DP, Snel P, Lawson JA, Lindeman J, Batchelor D. Malabsorption syndrome associated with ulceration of the stomach and small bowel caused by chronic intestinal ischemia in a patient with hyperhomocysteinemia. Mayo Clin Proc 1997;72:546-550.[ISI][Medline]
12. Dunphy JE. Abdominal pain of vascular origin. Am J Med Sci 1936;192:109-113.
13. Van Damme H, Jacquet N, Belaiche J, Creemers E, Limet R. Chronic ischaemic gastritis: an unusual form of splanchnic vascular insufficiency. J Cardiovasc Surg (Torino) 1992;33:451-453.[ISI][Medline]
14. McAfee MK, Cherry KJ Jr, Naessens JM, et al. Influence of complete revascularization on chronic mesenteric ischemia. Am J Surg 1992;164:220-224
